Le quartier du Bourg, qui s’est développé au nord de l’église Saint-Jacques, a été durant plus de huit siècles, le centre de la vie urbaine et de ses diverses activités. Dès le milieu du XIVe siècle, un hospice pour les pauvres et les malades s’est constitué et a perduré jusqu’à la fin du XVIIIe siècle. 

Tout à l’ouest d’Aigle, le quartier de la Chapelle s’est regroupé autour d’un sanctuaire dépendant de l’hospice du Grand-Saint-Bernard, et cité dès le XIIe siècle. La chapelle sera démolie à la Réforme et il n’en reste que quelques maigres éléments dans les caves de la propriété Saint-Pierre. 

Citée aussi dès le XIIe siècle dans le quartier du Cloître, au pied du château, l’église Saint-Maurice, a peut-être été fondée par les moines du monastère homonyme d’Agaune. A la Réforme elle deviendra paroissiale en lieu et place de Saint-Jacques. 

Le quartier de la Fontaine, nommé ainsi à cause de ses nombreuses sources, est situé sur la rive droite de la Grande-Eau. C’est vraisemblablement le plus récent, datable de la fin du Moyen Age. On y voit encore un remarquable lavoir couvert. On raconte qu’il a été construit par les habitants de Leysin pour y entreposer le fruit des terres et vignes qu’ils possédaient en plaine.